Belén Barrero-Domínguez1, Inmaculada Luque Moreno1, Belén Huerta Lorenzo1,Jaime Gómez-Laguna2, Ángela Galán-Relaño1, Manuel Sánchez Rodríguez3, Rafael J. Astorga Márquez1
Departamentos de Sanidad Animal1, Anatomía y Anatomía Patológica Comparadas2 y Producción Animal3
Facultad de Veterinaria, Universidad de Córdoba, Campus de Rabanales, 14071, Córdoba, España
Campus de Excelencia Internacional Agroalimentaria ‘CeiA3’
Resumen
Se ha realizado un estudio transversal para determinar la exposición y los factores de riesgo asociados con la paratuberculosis (PTB) en las explotaciones caprinas lecheras del sur de España. Un total de 3312 muestras de suero han sido recogidas de 48 granjas localizadas en diferentes zonas del sur de España. Además, durante las visitas a las explotaciones se recopilaron una serie de parámetros sanitarios y productivos.
Los sueros fueron analizados mediante el kit de ELISA indirecto Parachek (Ingenasa®). El porcentaje total de granjas expuestas a PTB fue del 87,50% (IC95 78,14-96,98). Un total de 511 cabras resultaron ser seropositivas, dando lugar a una seroprevalencia verdadera del 22,54% (IC95 21,12-23,97). La seroprevalencia intragranja fue del 25,43±31,71, distribuida de la siguiente forma: 22 explotaciones (45,83%) con una seroprevalencia por debajo del 10%; 18 rebaños (37,5%) con una seroprevalencia entre el 10% y el 50%; y 8 granjas (16,67%) con una frecuencia superior al 50%. En el análisis de regresión logística multivariante, las siguientes variables mostraron asociación significativa con la seroprevalencia de PTB: (i) sistema de producción intensivo (P<0,001; OR 1,93; IC95 1,53-2,43), (ii) no manejar a los animales por lotes (P<0,0001; OR 2,94; IC95 2,23-3,87), (iii) ventilación inapropiada (P<0,0001; OR 2,59; IC95 1,78-3,78) y (iv) seropositividad al virus de la Artritis-Encefalitis Caprina (CAEV) (P<0,0001; OR 1,83; IC95 1,47-2,28).
Estos resultados indican una amplia dispersión de la infección de PTB en las explotaciones caprinas del sur de España. Por esta razón, los programas de control deben incluir medidas sanitarias y de manejo para reducir la prevalencia de PTB. Además, son necesarios más estudios experimentales para determinar la influencia de la co-infección de CAEV-PTB en el estado inmune de los animales.
Introducción
La PTB o enfermedad de Johne es una enfermedad infecciosa de declaración obligatoria, de curso crónico y que afecta principalmente a los rumiantes domésticos y silvestres, aunque también a otros animales como conejos y zorros. Éstos últimos con gran importancia epidemiológica ya que pueden actuar como reservorios (Rivera et al., 2014). Esta enfermedad tiene una distribución mundial, a excepción de algunas localizaciones geográficas concretas (ej. Suecia) y algunos países como Australia en los que está erradicada (Kennedy y Benedictus., 2001).
La PTB está causada por Mycobacterium avium subesp. paratuberculosis (MAP), bacteria resistente al calor, al frío y a la desecación, y que puede sobrevivir durante prolongados periodos de tiempo en suelo, pastos y agua (Berghaus et al., 2006).
La transmisión ocurre principalmente vía horizontal durante los primeros meses de vida a través del contacto con heces (vía oro-fecal), calostro o leche contaminados con la bacteria, o vía vertical durante la gestación (Angelidou et al., 2014). Los animales pueden desarrollar los signos clínicos tras un periodo largo de incubación, aunque la bacteria puede ser eliminada por las heces de forma intermitente durante meses antes de la aparición de los signos clínicos (Stonos et al., 2017). La principal sintomatología observada en las explotaciones caprinas es la progresiva pérdida de peso, con algunos casos de diarreas de forma esporádica y una disminución de la producción lechera. Estos síntomas se van agravando progresivamente y conducen a un estado de malnutrición, debilitamiento e incluso muerte del animal (Windsor, 2015; Stonos et al., 2017).
Esta enfermedad ocasiona un grave impacto económico debido a las pérdidas en producción, sacrificio temprano de los animales, bajo valor de las canales y costes en medidas preventivas de control (Weber et al., 2006; Sardaro et al., 2017; Souriau et al., 2017). La importancia de la PTB también radica en la posible relación zoonósica con la enfermedad de Crohn, aunque hoy en día aún no ha sido demostrada; en estos casos, las personas podrían infectarse a través de la ingestión de leche y carne contaminadas con MAP procedente de pequeños rumiantes infectados (Eltholth et al., 2009; Faria et al., 2014).
El diagnóstico se basa inicialmente en la detección de signos compatibles y confirmación mediante bacterioscopia (extensión de heces y tinción Ziehl-Neelsen), o bien, de forma indirecta, a través del análisis serológico. No obstante, el principal problema en el control es la dificultad de detectar animales portadores inaparentes que no muestran signos clínicos pero que sí eliminan la bacteria (Windsor, 2015). Para ello, el diagnóstico debe basarse en la detección del agente mediante cultivo bacteriológico o PCR, o mediante el estudio de la respuesta inmune del hospedador. La respuesta inmune del hospedador va cambiando durante la infección, y con ella el estadio de la enfermedad, las lesiones y la respuesta a las pruebas diagnósticas. Las pruebas de detección de la respuesta inmune celular son la IFN-γ y la intradermorreacción. La prueba estándar basada en la detección de la respuesta inmune humoral es la técnica inmuno-enzimática ELISA. Esta última técnica sólo es útil para fases avanzadas de la enfermedad, cuando se generan los anticuerpos (Rivera et al., 2014).
No existen tratamientos efectivos para esta enfermedad, por lo que la lucha debe basarse principalmente en medidas de control. El uso de vacunas debe estar regulado debido a la posible interferencia que puede provocar en el diagnóstico de la Tuberculosis caprina (Álvarez et al., 2008). Como ejemplo, la reciente Orden 22 junio 2018, regula la vacunación de PTB en Andalucía.
A nivel nacional no hay programas oficiales de erradicación ni existen datos suficientes sobre la distribución de PTB en las explotaciones caprinas, aunque han sido detectadas prevalencias superiores al 40% (Mainar-Jaime et al., 1998; Reviriego et al., 2000; Nielsen et al., 2009). En la actualidad, las principales estrategias para el control de esta enfermedad están basadas en una serie de aspectos (Coelho et al., 2010; Pieper et al., 2014; Angelidou et al., 2014; Windsor, 2015): (i) identificación y segregación de los animales infectados; (ii) separación de los cabritos al nacer y aporte de calostro artificial; (iii) aplicación de adecuados protocolos de limpieza y desinfección; (iv) reducción de los factores de riesgo asociados con la entrada, diseminación y mantenimiento de MAP en las granjas.
La producción caprina se ha incrementado en todo el mundo, sobre todo en los países desarrollados, debido a su bajo coste y al hecho de que la leche de cabra y sus productos lácteos derivados son un alimento ideal para las personas con problemas de alergia a la leche de vaca (Schwarz et al., 2017). A nivel mundial, Europa es el tercer continente productor de leche de cabra (14.40%). En Europa, España es el tercer país productor, y junto con Grecia y Francia conforman el 70% del censo caprino lechero y el 80% de la producción caprina lechera de Europa. Andalucía es una de las regiones europeas con mayor censo caprino (1.113.711 cabras de leche) y con mayor producción lechera (205.371 litros) (EUROSTAT, MAPAMA, 2015).
A pesar de la importancia de PTB en la producción caprina, no existen datos actualizados sobre la prevalencia de MAP en esta especie. Por ello, nos propusimos realizar un estudio epidemiológico para determinar la seroprevalencia y los factores de riesgo asociados a la infección por MAP en las explotaciones caprinas lecheras de Andalucía. Este trabajo de investigación se ha llevado a cabo en el transcurso del proyecto CAPRITEC `Tecnologías para la Optimización de la Sanidad, Producción y Productos de la Leche de Cabra en Andalucía´ (FEDER-INNTERCONECTA 2013, Ref. ITC-20131070, CDTI), y en el marco del estudio de seroprevalencia de PTBC.
Materiales y métodos
Muestreo
En este estudio se han seleccionado un total de 48 explotaciones caprinas lecheras, pertenecientes a las asociaciones ganaderas de razas caprinas autóctonas de Andalucía (CABRAMA, COVAP y ACRIFLOR), y sometidas a control lechero oficial (CLO) a través de la Federación Andaluza de Asociaciones de Caprino de Raza Pura (Cabrandalucía). Estas granjas se ubicaban en tres zonas geográficas ganaderas de Andalucía: Sierra Morena (n=21), Valle del Guadalquivir (n=7) y provincia de Málaga (n=20).
Un total de 3312 muestras de sangre de cabras de las razas Murciano-Granadina (n=437), Florida (n=1082) y Malagueña (1793) fueron obtenidas. El tamaño de la muestra fue previamente calculado mediante el programa estadístico WinEpi 2.0 (Ignacio de Blas, Facultad de Veterinaria, Universidad de Zaragoza, 2006), con el objetivo de estimar la seroprevalencia de PTB para un nivel de confianza del 95% y un error aceptado del ±10%. Los animales muestreados eran mayores de 1 año y no habían sido vacunados previamente frente a PTB. Las muestras de sangre fueron recogidas en tubos vacutainer (Becton Dickinson, Plymouth, UK) durante las visitas realizadas a las granjas, permitiendo su coagulación a temperatura ambiente y posteriormente centrifugadas a 1200g durante 10-15 minutos. Los sueros obtenidos se congelaron a -20ºC hasta su posterior análisis.
Cuestionario
Durante las visitas a las explotaciones también se cumplimentó un cuestionario en el que se recopiló información sobre una serie de parámetros sanitarios y productivos: situación geográfica (Sierra Morena, Valle del Guadalquivir o provincia de Málaga), raza (Malagueña, Murciano-Granadina o Florida), sistema de producción (intensivo/semi-intensivo), existencia de área de paridera (sí/no), manejo por lotes (sí/no), tipo de lactancia (natural/artificial), ventilación (deficiente/buena) y seropositividad al Virus de la Artritis-Encefalitis Caprina (CAEV) (sí/no).
Toda la información recogida fue introducida en una base de datos, utilizando el programa estadístico SPPS, para su posterior análisis estadístico.
Test serológico
Los sueros fueron analizados mediante el kit ELISA indirecto Parachek (Ingenasa®) siguiendo las instrucciones del fabricante. Este kit está basado en un ensayo inmunoenzimático que detecta anticuerpos específicos de Mycobacterium avium subsp. paratuberculosis en vacas, ovejas y cabras. Los valores de sensibilidad y especificidad que presenta esta técnica son del 65% y del 99%, respectivamente.
Análisis estadístico
En primer lugar, se ha llevado a cabo un estudio transversal descriptivo mediante el programa estadístico WinEpi 2.0 (Ignacio de Blas, Facultad de Veterinaria, Universidad de Zaragoza, 2006) para determinar la seroprevalencia individual e intragranja. El modelo Bayesiano ha sido utilizado para ajustar los valores obtenidos dado que la validez de la técnica diagnóstica es imperfecta (sensibilidad y especificidad).
Aprovechando los resultados del chequeo serológico y los datos recogidos en el cuestionario, nos propusimos realizar un estudio analítico para determinar los posibles factores asociados a la infección por MAP. Los datos fueron sometidos a un análisis bivariante mediante el programa estadístico SPSS (SPSS para Windows, Version 15.0 Inc., Chicago, USA). Posteriormente, las variables con diferencias significativas (P<0,25) fueron sometidas a un análisis de regresión logística multivariante con el fin de determinar cuáles de estas variables podían actuar como factores de riesgo.
Resultados
Un total de 511 cabras de las 3312 analizadas resultaros ser positivas a la infección por MAP. Teniendo en cuenta la sensibilidad y especificidad del ELISA, la seroprevalencia real fue del 22,54% (IC95 21,12-23,97). En un total de 42 explotaciones (87,50%, IC95 78,14-96,86) al menos un animal fue detectado como seropositivo. Con respecto a la seroprevalencia intragranja, el porcentaje medio de animales seropositivos fue del 25,43 ± 31,71 (tabla 1) y distribuidas de la siguiente manera: 22 explotaciones (45,83%) con una seroprevalencia menor de 10%; 18 granjas (37,5%) con una seroprevalencia entre el 10% y el 50%; y 8 rebaños (16,67%) con una frecuencia por encima del 50%.
En referencia a la zona geográfica, el 100% de las explotaciones del Valle del Guadalquivir, el 95,24% (IC95 86,13-100) de las granjas de Sierra Morena y el 75% de los rebaños (IC95 56,02-93,98) de la provincia de Málaga fueron seropositivos a PTB (tabla 1). Se observaron diferencias significativas entre las diferentes áreas geográficas (P<0,05).
En el análisis bivariante, un total de 7 variables mostraron asociación con la seroprevalencia de PTBC. Para la raza Murciano-Granadina se detectó una mayor seroprevalencia (62,80%, IC95 58,26-67,33) en comparación con las otras dos razas (P<0,05). La seroprevalencia también fue significativamente mayor en las explotaciones con las siguientes características sanitarias y de manejo: sistema de producción intensivo, ausencia de área de paridera, no manejar a los animales por lotes, lactación natural, inapropiada ventilación y seropositividad a CAEV (tabla 2).
Estas variables fueron, además, sometidas a un análisis multivariante (tabla 3) para comprobar su verdadero papel como factores de riesgo. De este estudio resultaron ser factores de riesgo: (i) sistema de producción intensivo (P<0,001; OR 1,93; IC95 1,53-2,43), (ii) ausencia de área de paridera (P<0,002; OR 1,18; IC95 0,93-1,50), (iii) no manejar a los animales por lotes (P<0,0001; OR 2,94; IC95 2,23-3,87), (iv) ventilación inapropiada (P<0,0001; OR 2,59; IC95 1,78-3,78), (v) lactación natural (P<0,0001; OR 1,22; IC95 0,87-1,72) y (vi) seropositividad a CAEV (P<0,0001; OR 1,83; IC95 1,47-2,28).
Discusión
La producción caprina en Andalucía es un sector en crecimiento que requiere mejoras en sanidad animal, bioseguridad y en las prácticas de manejo para poder obtener un mayor rendimiento. La PTB fue descrita en España por primera vez en los años 70 (Juste y Pérez, 2011), sin embargo, a pesar de su importancia económica para la producción animal y su posible riesgo para la salud pública, en nuestro país se han realizado muy pocos estudios para conocer la seroprevalencia de PTB e indagar los factores de riesgo asociados a la infección (Mainar-Jaime et al., 1998; Reviriego et al., 2000). De hecho, no existen datos en Andalucía, siendo este trabajo el primero llevado a cabo en esta región española.
La seroprevalencia individual total detectada en este estudio fue del 22,54% (IC95 21,12-23,97), oscilando entre el 13,47% (IC95 10,30-16,63) en el Valle del Guadalquivir y el 25,32% (IC95 22,96-27,68) en Sierra Morena. El 87,50% (IC95 78,14-96,98) de las granjas caprinas analizadas fueron seropositivas (al menos un animal seropositivo), con diferencias entre las tres zonas geográficas analizadas. Los valores obtenidos en nuestro estudio son más altos que los detectados previamente por otros autores en otras zonas de producción caprina de España (46,4% en Madrid y 52,2% en Ávila) (Mainar-Jaime et al., 1998; Reviriego et al., 2000).
Diferentes estrategias de control han sido propuestas para erradicar o reducir el impacto de la PTB en las explotaciones, siendo extremadamente útil el análisis de los factores de riesgo asociados a esta enfermedad (Nielsen y Toft, 2009; Windsor, 2015). En varios estudios realizados en España, Portugal e Italia se han identificado los factores de riesgo asociados con la prevalencia de PTB, y relacionados con las prácticas de manejo en las explotaciones y con las características de las instalaciones (Mainar-Jaime et al., 1998; Coelho et al., 2010; Angelidou et al., 2014). En nuestro estudio se ha llevado a cabo un análisis de regresión logística multivariante para definir los factores de riesgo asociados con la seropositividad a MAP. No llevar a cabo el manejo de los animales por lotes ha sido definido en nuestro estudio como uno de los principales factores de riesgo (OR 2,94, IC95 2,23-3,87) (tabla 3). El manejo por lotes previene la transmisión horizontal de la PTB desde las hembras multíparas positivas hacia las primíparas, y desde las madres positivas hacia las crías. Además, el manejo por lotes permite la aplicación de adecuados protocolos de limpieza y desinfección en las instalaciones. Trabajos previos han constatado que la falta de higiene es uno de los factores más importantes relacionados con esta enfermedad (Schwarz et al., 2017; Stonos et al., 2017). En nuestro estudio, este hecho también explica que la exposición a PTB sea más alta en las granjas que no poseen área de paridera (tabla 2). Sin embargo, en el análisis multivariante esta variable no mostró asociación estadística con la seroprevalencia de PTB (OR 1,18; IC95 0,93-1,50) (tabla 3).
En nuestro trabajo, al igual que en otros anteriormente publicados (Angelidou et al., 2014; Pieper et al., 2014), el sistema de producción intensivo también ha resultado ser factor de riesgo (OR 1,93; IC95 1,53-2,43) (tabla 3). Los sistemas de producción intensivos poseen claras ventajas sobre los sistemas de producción extensivos en lo que respecta a la aplicación y monitorización de medidas de bioseguridad. Sin embargo, en los sistemas de producción intensivos hay un mayor número de animales, lo que favorece la transmisión horizontal a causa del estrecho contacto entre los animales. Los autores anteriormente citados también describen la lactación natural como factor de riesgo debido a la posible transmisión a través del calostro o de la leche de madres infectadas. De hecho, la infección ocurre principalmente por vía oro-fecal, siendo las ubres contaminadas con heces la mayor fuente de contagio para las crías (Angelidou et al., 2014). Sin embargo, en nuestro análisis multivariante la variable lactación natural no mostró asociación estadística (OR 1,22; IC95 0,87-1,72) (tabla 3). Desde un punto de vista epidemiológico, la explicación más plausible a este hecho radica en que probablemente la muestra recogida de animales sometidos a lactación natural (n=491) es muy inferior a la de aquellos con lactación artificial (n=2821), por lo que es posible que se hayan producido errores aleatorios en los resultados obtenidos.
Otro factor de riesgo definido en nuestro modelo, y relacionado con las prácticas de manejo, ha sido la ventilación inapropiada (OR 2.59; IC95 1,78-3,78) (tabla 3). Pobres o inadecuados sistemas de ventilación en las instalaciones y en la sala de ordeño permiten la permanencia y la dispersión de la bacteria mediante el polvo en suspensión del ambiente, favoreciendo la transmisión a través de aerosoles. Estudios experimentales en explotaciones de vacuno han demostrado la acumulación de bacterias viables en el ambiente durante periodos superiores a 3 semanas, lo que aumenta el riesgo de exposición a MAP a través de bio-aerosoles (Eisenberg et al., 2010 y 2011). Este hecho sugiere que este tipo de transmisión también pueda ocurrir en granjas de pequeños rumiantes, aunque son necesarios más estudios experimentales para corroborarlo.
En un trabajo previo realizado por nuestro grupo de investigación para conocer la seroprevalencia y los factores de riesgo asociados con CAEV, y llevado a cabo en las mismas granjas y en los mismos animales del presente estudio, se obtuvo una seroprevalencia total del 23,22% (IC95 21,78–24,65), siendo el porcentaje de explotaciones expuestas a CAEV del 87,71% (IC95 78,42–97,00) (Barrero-Domínguez et al., 2017). Introduciendo estos resultados en el análisis multivariante, la seropositividad a CAEV resultó ser un factor de riesgo asociado a la infección por MAP (OR 1,83; IC95 1,47-2,28) (tabla 3). Estos resultados sugieren una amplia presencia y diseminación de MAP y CAEV en las granjas caprinas de Andalucía. Por esta razón, los programas de control deben incluir medidas sanitarias y de manejo para reducir la prevalencia de ambos patógenos. Además, son aconsejables estudios experimentales para determinar la influencia de la co-infección en el estado inmunitario de los animales y sus consecuencias en el estado sanitario general de las explotaciones (Stonos et al., 2017).
Conclusiones
Nuestros resultados muestran una amplia dispersión de la infección por PTB en las explotaciones caprinas del sur de España, con las siguientes variables como factores de riesgo asociados a la exposición: sistema de producción intensivo, no manejar a los animales por lotes, ventilación inapropiada y seropositividad a CAEV. El control de estos factores debe ser tenido en cuenta en zonas con sistemas productivos similares para reducir la circulación de MAP en las explotaciones caprinas.
Agradecimientos
Este trabajo fue financiado a través del proyecto CAPRITEC “Tecnologías para la Optimización de la Sanidad, Producción y Productos de la Leche de Cabra en Andalucía” (FEDER-INNTERCONECTA 2013, Ref. ITC-20131070, CDTI), y llevado a cabo gracias a la colaboración de los ganaderos miembros de las asociaciones de caprino CABRAMA, COVAP y ACRIFLOR y CICAP (Centro de investigación y Calidad Agroalimentaria del Valle de los Pedroches, Pozoblanco, Córdoba).
Bibliografía
Este artículo dispone de una amplia bibliografía que puede ser descargada escaneando el código QR, o a través del enlace https://goo.gl/Syrw6r
Ficha de la enfermedad
Definición:
La Paratuberculosis (PTB) es una infección intestinal de los rumiantes domésticos y salvajes producida por Mycobacterium avium subsp. paratuberculosis (bacilo de Johne). Se caracteriza por una enteritis granulomatosa de curso crónico que ocasiona un síndrome de malabsorción. Clínicamente es común el adelgazamiento progresivo y los episodios diarreicos (sobre todo en ganado vacuno).
La importancia de esta enfermedad radica en las pérdidas económicas que conlleva en los rebaños de pequeños y grandes rumiantes, debidas principalmente a sacrificios, disminuciones de la producción, trastornos reproductivos y mayor incidencia de infestaciones parasitarias.
Signos clínicos:
En los pequeños rumiantes (ovejas y cabras) la enfermedad se presenta entre el primer y el tercer año de vida. La lenta diseminación de la infección y el prolongado período de incubación, hacen que la aparición de casos clínicos sea esporádica. El adelgazamiento progresivo o caquexia se produce a pesar de mantener el apetito. En todas las especies es un signo constante que se hace más evidente en la musculatura de la grupa (enfermedad caquectizante crónica o de la cabra seca). También es común la deshidratación y la pérdida del pelo o lana. La diarrea en los pequeños rumiantes no es frecuente, al contrario de lo que ocurre en los bovinos. Son característicos los edemas en papada, párpados, labios y ubres en fases terminales de la enfermedad. La evolución es muy variable oscilando entre semanas o incluso meses, en los que los animales llegan a debilitarse hasta la muerte, sin embargo, se han descrito casos de curación espontánea.
Diagnóstico:
En la canal observaremos diversos grados de emaciación, con la existencia de un edema en los tejidos adiposos, y atrofia de masas musculares. La serosa intestinal se encuentra edematosa y a nivel de mucosa de íleon y ciego aparecen nódulos prominentes de pocos milímetros de diámetro con áreas centrales de caseificación, o a veces auténticos plegamientos de la mucosa que recuerdan al tejido cerebral. Esta última imagen es más frecuente en el ganado bovino. Los nódulos linfáticos mesentéricos e ileocecales están muy aumentados de tamaño y húmedos, y a veces presentan pequeños focos de necrosis con caseificación e incluso calcificación. Los vasos linfáticos intestinales se hallan dilatados formando verdaderos cordones que en algunos tramos contienen nódulos que pueden caseificar o calcificar (sobre todo en cabras).
El diagnóstico se basa en los signos clínicos y la confirmación laboratorial mediante bacterioscopia (tinción Ziehl-Neelsen) o análisis serológico. No obstante, el principal problema en el control es la dificultad en detectar los animales infectados que no muestran signos de enfermedad.
Tratamiento:
No hay tratamiento para esta enfermedad. En España existe una vacuna registrada, cuyo uso, en Andalucía, está regulado por la Orden 22 de junio de 2018, Junta de Andalucía. Las medidas de control comprenden buenas prácticas sanitarias y de gestión. Principalmente se eliminarán los enfermos clínicos y no se dejarán para reposición sus crías. Se realizará un chequeo (cuarentena y análisis fecal o serológico) de los animales nuevos para identificar y eliminar posibles animales infectados.
En rebaños afectados con PTB, las zonas de parto deben estar libres de estiércol, los cabritos serán separados de la madre después del nacimiento, se utilizará lactación artificial con calostro pasteurizado y se les criará aparte de los adultos hasta al menos un año. Debe realizarse una vigilancia constante de los animales adultos.
Para reducir la contaminación fecal en las áreas de estabulación se recomienda elevar las fuentes de pienso y de agua, cambiar las camas frecuentemente, además de aplicar protocolos de L+D en las instalaciones. Para limitar la supervivencia de la bacteria en el medio ambiente se recomienda la roturación de pastos, no usar estiércol para el abonado y drenar las zonas encharcadas.
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