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Transmisión del virus de síndrome reproductivo y respiratorio porcino entre cerdos y granjas y su impacto sobre la vacunación

Transmisión del virus de síndrome reproductivo y respiratorio porcino entre cerdos y granjas y su impacto sobre la vacunación

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Emanuela Pileri. Departament de Sanitat i Anatomia Animals, Universitat Autònoma de Barcelona

Centre de Recerca en Sanitat Animal (CReSA)-IRTA. 

Enric Mateu. Departament de Sanitat i Anatomia Animals, Universitat Autònoma de Barcelona

Centre de Recerca en Sanitat Animal (CReSA)-IRTA. 

1. Introducción

El síndrome respiratorio y reproductivo porcino (PPRS) se ha convertido en una de las enfermedades más importantes de la producción porcina intensiva en todo el mundo. El impacto económico del PRRS en los cebaderos y multiplicadoras se debe principalmente a una reducción en el número de cerdos destetados y a un deterioro de las tasas de partos. La infección de los cerdos en crecimiento puede aumentar la presencia de infecciones secundarias y las tasas de mortalidad, pudiendo dar como resultado un retraso en el crecimiento, una alta dispersión de pesos al momento del sacrificio y un aumento en el consumo de antimicrobianos. En 2005, el coste anual total de los brotes de PRRS en EE.UU. se estimó en unos 560 millones dólares, repartidos en 67 millones para la fase de crecimiento, 201 millones para las lechoneras y 292 millones para la fase de engorde[1]. Más recientemente, Holtkamp et al.[2] calculó un coste de 663 millones de dólares/año en los Estados Unidos, lo que representa un aumento del 10% en comparación con Neumann et al. [1]. En Europa, las pérdidas promedio relacionadas con los brotes de PRRS fueron estimadas por Nieuwenhuis et al.[3] en 126 €/cerda, ligeramente por encima de los 121 US$ / cerda calculados por Neumann et al.[1].

Este fuerte impacto del PRRS sobre los márgenes económicos de la producción porcina ha estimulado los esfuerzos para controlar y, eventualmente, erradicar la enfermedad. Se supone que el control del virus del PRRS (PRRSV) se basa en cuatro aspectos fundamentales: diagnóstico y detección precoz, bioseguridad, manejo e inmunización. Un buen conocimiento de cómo se transmite el virus entre los animales y cómo se propaga en las poblaciones de cerdos es crucial para elegir las estrategias más adecuadas para detener la circulación vírica y evitar la re-introducción del virus en la granja. Por lo tanto, el objetivo principal del presente trabajo es revisar el conocimiento actual sobre la transmisión del PRRSV, teniendo en cuenta la patogénesis de la infección y los factores del virus y del hospedador que pueden influir en la dinámica de la transmisión. Además, se valorará el efecto de la vacunación sobre la transmisión del PRRSV y la utilidad de esta medida para interrumpir la circulación vírica.

2. Estabilidad del virus en el medio ambiente y desinfección

El PRRSV es un pequeño virus de ARN monocatenario de sentido positivo con envoltura, que puede ser rápidamente inactivado por los disolventes lipídicos, el calor, el secado o un pH < 5 o por encima de 7 [4]. Bloemraad et al.[5] demostraron que el virus de Lelystad (LV) se inactiva después de 6 minutos a 56 °C o 3 horas a 37 °C, pero es estable durante 140 horas a 4 ° C y durante varios meses en medio de cultivo celular a pH 7,5 y temperaturas entre -70 y -20 ° C. Con un aislado de genotipo 2, Van Alstine et al.[6] obtuvieron resultados similares, y a las 72 h después de la necropsia de cerdos infectados experimentalmente, el virus infeccioso sólo pudo recuperarse del 7% de las muestras de tejido examinadas. Por otro lado en el medio oeste de EE. UU., se ha demostrado que los brotes de PRRS siguen un patrón estacional, con un inicio de la epidemia en octubre [7]. La causa de este patrón estacional no está clara, aunque podría estar, en parte, relacionada con la estabilidad del virus en la estación fría.

En cuanto a la desinfección, la inactivación completa del virus se consigue en 1 minuto utilizando yodo (0,0075%) o compuestos de amonio cuaternario (0,0063%)[8]. La completa inactivación del PRRSV también puede lograrse con cloro, aunque se necesitó una mayor concentración de desinfectante (0,03%) y un tiempo de exposición más prolongado (10 minutos)[8]. De manera similar, 10 minutos de exposición a la luz ultravioleta fueron suficientes para inactivar completamente al virus en superficies y materiales comunes en las granjas[9].

3. Transmisión del PRRSV

3.1. Rutas y métodos de transmisión de PRRSV

SUVAXYN_PRRS_MLVLos cerdos pueden infectarse por contacto directo o indirectamente a través de fómites. La exposición al PRRSV se produce por las vías respiratoria y oral; a través de las mucosas o por vía percutánea. Los métodos implicados son la transmisión aérea (ya sea a corta o larga distancia), por coito o inseminación, por ingestión, por contacto y por inoculación (la mayoría de las veces iatrogénicos). La transmisión vertical es importante durante el último trimestre de gestación.

La dosis mínima infectante (DMI) de las variantes de PRRSV depende de la ruta de exposición. Hermann et al.[10] evaluaron la dosis infectante 50 (DI50) por exposición oral y nasal. La exposición de los cerdos a PRRSV tipo 2 aislado VR-2332 dio como resultado una DI50 de 105.3 y 104.0 TCDI50 para la vía oral e intranasal, respectivamente. Los mismos autores encontraron que en la inoculación de cerdos por vía intramuscular, DI50 fue 102.2 TCDI50. Por el contrario, Yoon et al.[11] observaron que ≤10 partículas de PRRSV del genotipo 2 aislado ISU-P fueron suficientes para infectar cerdos de forma parenteral. También se observaron diferencias en la infectividad entre aislados de PRRSV para otras rutas de transmisión. Así, Cutler et al.[12] calcularon que la DI50 para la exposición mediante aerosol al genotipo 2 aislado MN-184 era menor de 2 TCDI50, mientras que Hermann et al. [13] encontraron una ID50 de 103.1 TCID50 para la exposición a aerosoles utilizando el aislado VR-2332. Con respecto a la transmisión sexual, Benfield et al.[14] estimaron que la ID50 para la exposición por inseminación artificial es de 103.3 DICT50.

De acuerdo con los datos disponibles, la exposición percutánea es la ruta con el DMI más baja. En la granja, la exposición parenteral podría ser frecuente e incluiría prácticas habituales como las perforaciones de la oreja, el corte de colas o raboteo, el recorte de los dientes y la inyección de medicamentos y vacunas. En el pico de la viremia, los animales infectados tienen una carga vírica de al menos 103 a 104 TCID50 /ml[15]. Suponiendo una DMI entre 101 y 102 TCID50 para la ruta percutánea, los volúmenes de sangre de 1-10 μL podrían ser suficientes para producir la transmisión. De hecho, Otake et al.[16] demostraron que la transmisión del PRRSV se produce por el uso de agujas contaminadas. Del mismo modo, Baker et al. [17] mostraron que la transmisión del aislado MN-184 puede producirse al usar la misma aguja con varios cerdos, y que el uso del dispositivo de inyección sin aguja (NFID) redujo, pero no evitó por completo, este tipo de transmisión. Sin embargo, los autores no pudieron identificar la ruta de transmisión en el grupo NFID, aunque se descartó el virus aerotransportado ya que los animales control se mantuvieron negativos durante la prueba.

Además, el comportamiento normal de los cerdos también puede provocar la exposición parenteral por medio de mordiscos, cortes, arañazos y/o abrasiones que se producen durante las peleas entre cerdos. Bierk et al.[18] demostraron que el comportamiento agresivo entre animales infectados y cerdos susceptibles puede ser uno de los modos de transmisión del PRRSV.

3.2. Desarrollo de viremia y persistencia en tejidos linfoides.

Tras la exposición al virus, la replicación se produce inicialmente en los macrófagos permisivos de los tejidos linfoides que sirven como puerta de entrada, tras lo que el virus se disemina rápidamente por todo el organismo por la ruta linfo-hemática. En un modelo de genotipo 2, la viremia comenzó tan sólo 12 horas después de la infección[19] y la carga vírica alcanzó su punto máximo en suero alrededor de 7-10 días post-infección (dpi). La duración de la viremia varía según la cepa de PRRSV y la edad del animal[20-23]. En el caso del genotipo 1 la situación es similar[22]. En ambos casos, varios estudios indicaron que, en general, el período de viremia puede variar desde unas pocas semanas (por lo general menos de 4) en adultos o en fase de engorde/finalización hasta tres meses en lechones muy jóvenes[23-26]. En cerdas adultas, la viremia puede limitarse a sólo una semana, como demostró Karniychuk con el genotipo 1 de PRRSV[27]. Al infectar lechones de 2 semanas con un aislamiento del genotipo 2, Wills et al.[26] encontraron ARN viral en suero en 1/28 cerdos a 251 dpi, aunque no pudieron aislar el virus infeccioso del suero después de 56 dpi.

Los pulmones y los órganos linfoides como las tonsilas, las placas de Peyer, el timo y el bazo[15, 28-30] son ​​los tejidos con las mayores cargas víricas en la fase inicial. En los pulmones el virus, generalmente, se detecta al día siguiente a la exposición hasta 28 dpi[30, 31], aunque se ha descrito la persistencia del virus en los pulmones hasta 49 días después de la exposición en el caso de cerdos jóvenes[32].

La fase de viremia de la infección es seguida por un período de confinamiento del virus en los tejidos linfoides secundarios, y una menor replicación vírica. Los estudios llevados a cabo con el genotipo 2 de PRRSV mostraron que el virus podría aislarse a partir de raspados orofaríngeos hasta 157 dpi[33], y Horter et al.[25] encontraron que el 86% de los cerdos infectados (51/59) portaban el virus en los raspados orofaríngeos o las tonsilas entre 63 y 105 dpi. El genoma vírico puede estar presente en el suero y las tonsilas hasta 132 días después del nacimiento en los lechones que sobrevivieron a la infección congénita[34, 35]. Sin embargo, la mera presencia del virus en los tejidos no tiene una relación directa con la transmisión. Con respecto al potencial de transmisión, Allende et al.[24] en un bioensayo con muestras de cerdos infectados por el tipo 2, mostró que a 150 dpi, el tejido de las tonsilas de 2/5 cerdos contenían suficiente virus infeccioso como para ser transmitido. Bierk et al.[18] demostraron que las cerdas no virémicas podían transmitir la infección por contacto directo con cerdas no infectadas con PRRSV a 49, 56 y 84 dpi. Del mismo modo, los cerdos no virémicos transmitieron el virus a centinelas no infectados hasta 62 dpi[36]. Por el contrario, las cerdas sin viremia aún podían transmitir la infección por contacto con cerdas libres en el período entre 49 y 86 dpi[18]. Charpin et al.[37] demostraron que con el genotipo 1 del PRRSV, los lechones alcanzan un pico de máxima capacidad infectiva sobre los 9 dpi, que va disminuyendo hasta los 42 dpi. La transmisión de PRRSV de lechones infectados verticalmente a animales centinela se observó hasta 112 días después del nacimiento[35]. En resumen, se puede suponer que la contagiosidad disminuye con el tiempo, pero la transmisión es posible en condiciones naturales hasta 3 meses en cerdos infectados horizontalmente, mientras que para animales verticalmente infectados el período de contagio puede rebasar este período.

Con respecto a la capacidad de los cerdos infectados crónicamente para transmitir el virus a los animales susceptibles, vale la pena señalar que las circunstancias que producen estrés, como el parto, la reagrupación, etc., pueden inducir una reactivación de la replicación vírica y diseminación. Por ejemplo, Albina et al.[38] descubrieron la reactivación de la replicación vírica del PRRSV tras el tratamiento con corticosteroides a las 15 semanas después de la seroconversión inicial del animal.

3.3. Replicación vírica

El desarrollo de la viremia y la distribución corporal de los macrófagos susceptibles conducen a la dispersión del PRRSV por múltiples vías. De hecho, la presencia del virus en secreciones nasales, saliva, orina, heces, secreciones de glándulas mamarias y semen está ampliamente documentada en diversos estudios[19, 39-52].

Con respecto a la replicación nasal, parece que ésta depende de la cepa, al menos en el caso del genotipo 1. Para el prototipo del virus aislado de tipo 1 de Lelystad, Duan et al.[15] demostraron que la replicación nasal fue escasa, logrando el aislamiento solo en 4/8 cerdos a los 3 días después de la inoculación y en 1/8 a los 7 días después de la inoculación; siempre con títulos bajos. Charpin et al.[37] utilizando una cepa de PRRSV del genotipo 1 observaron que la carga vírica en las secreciones nasales de lechones inoculados aumentó muy rápidamente, alcanzando un máximo a los 2 dpi, que posteriormente disminuyó de forma constante hasta los 48 dpi. No se detectaron hisopos nasales positivos para RT-PCR después de los 49 dpi[37]. Un estudio adicional realizado en la Universidad de Gante demostró que la capacidad de un aislado dado para infectar diferentes subconjuntos de células potencialmente susceptibles en la mucosa nasal es el factor crítico para el la diseminación nasal[53, 54] (ver también la Sección 4.2).

Con el genotipo 2, Rossow et al.[47] encontraron excreción nasal en sólo 1,9% (2/105) de los hisopos nasales obtenidos de cerdos inoculados experimentalmente durante un período de observación de 28 días[47], y no se aisló virus en las secreciones nasales de cerdos gnotobióticos experimentalmente infectados[19]. Christianson et al.[39] inocularon cerdas con virus del genotipo 2 alrededor de los 50 días de gestación con el aislado VR-2332 del genotipo 2. El contagio por la ruta nasal se observó de 3 a 9 dpi, mientras que los hisopos fecales fueron positivos para el aislamiento vírico a 2, 4-6, 8 y 9 dpi. Por el contrario, Yoon et al.[51] describieron la excreción nasal y fecal intermitente hasta 38 dpi en lechones inoculados experimentalmente. Rossow et al.[47] aislaron VR-2332 sólo esporádicamente de frotis fecales de lechones a 28 dpi, mientras que el virus no se detectó en las heces de cerdos gnotobióticos experimentalmente infectados[19]. La diseminación en heces fue irregular [47].

La diseminación por medio de fluidos orales parece ser más constante, pero la mayoría de los datos están restringidos al virus del genotipo 2. En este sentido, Wills et al.[50] aislaron el virus al menos una vez en 5/6 cerdos inoculados (83,3%), y la diseminación se detectó hasta 42 dpi, aunque de manera intermitente[50]. Prickett et al. [46] evaluaron la diseminación vírica en hisopos orales, así como en fluidos orales tomados a nivel de grupo o lote, durante un período de 63 días en cerdos inoculados con una cepa de genotipo 2 de PRRSV. Los fluidos orales fueron positivos por RT-PCR desde los 3 dpi hasta 4-5 semanas después de la inoculación, con resultados positivos esporádicos a partir de ese momento. Además, la carga vírica en muestras de suero y fluido oral siguió un patrón similar, aunque, generalmente, los fluidos orales tenían una menor concentración de virus[46]. Por el contrario, Kittawornrat et al.[44] encontraron en suero una concentración igual o mayor de virus que en los fluidos orales durante los primeros 14 dpi, mientras que la cantidad de virus era más alta en los fluidos orales a partir de los 21 dpi. En todos los casos, la diseminación en fluidos orales se detectó de forma temprana en el curso de la infección (76-100% de las muestras qRT-PCR positivas a 2-4 dpi, respectivamente), independientemente del aislamiento vírico utilizado para la inoculación[44].

La presencia de virus en los fluidos orales y la relativa constancia de esta diseminación a lo largo del tiempo también pueden tener implicaciones importantes en la transmisión del PRRSV. Como el DIM requerido en la ruta parenteral es el más bajo, los comportamientos habituales de los cerdos, como pelearse y morderse la cola y orejas podrían resultar en una transmisión efectiva. Valdría la pena estudiar si las acciones para mejorar el bienestar de los cerdos pueden redundar en una disminución de la transmisión del PRRSV.

En lo que respecta a la diseminación, en el semen de los verracos infectados se detectó el genoma vírico mediante RT-PCR desde los 3 hasta los 92 dpi en 1/4 verracos inoculados con el aislado VR-2332[40]. El virus infeccioso en el semen se detectó intermitentemente por aislamiento vírico y/o bioensayo porcino entre los 3 y 43 dpi en verracos infectados experimentalmente, aunque la viremia duró menos de 14 días[40, 41, 45, 48]. Además, el PRRSV se aisló de la glándula bulbouretral de un verraco a 101 dpi, lo que sugiere que el tracto reproductivo masculino podría ser una fuente a largo plazo del virus y que la viremia no es un indicador fiable del potencial contagioso de un verraco[40].

El PPRSV también puede diseminarse con la orina[47, 50] y en las secreciones de la glándula mamaria[43, 49]. En cerdas infectadas experimentalmente, se detectó PRRSV del genotipo 2 mediante RT-PCR en el primer día de lactación[43]. Wagstrom et al.[49] mostró que las cerdas libres inoculadas al final de la gestación diseminan PRRSV en calostro y leche, pero sólo durante un número limitado de días y en bajas concentraciones, según se deduce del aislamiento y titulación del virus. Además, la vacunación de las cerdas parecía evitar diseminación en posteriores lactaciones, y el virus no se detectó en ninguna de las muestras de leche obtenidas de 181 cerdas de 8 granjas con infección endémica. Estos resultados sugieren que el calostro y la leche pueden ser una fuente de virus para la descendencia, pero su contribución a la transmisión del PRRSV probablemente sea secundaria[49]. La diseminación fecal parece ser irregular.

Los cerdos infectados producen aerosoles contaminados al respirar, estornudar o toser. Cho et al.[55] inocularon dos grupos de cerdos por vía intranasal con los aislamientos del genotipo 2 MN-30100 y los aislamientos de MN-184, respectivamente. Las muestras de aerosol se recogieron en días alternos desde el día 1 a 21 dpi y se analizaron mediante qRT-PCR. Los resultados mostraron que un pequeño número de cerdos inoculados con PRRSV MN-30100 excretaron virus de forma intermitente a lo largo del período de muestreo, mientras que se observó una excreción más consistente en un mayor número de cerdos inoculados con PRRSV MN-184. Aunque la diferencia en las concentraciones medias de ARN del PRRSV en aerosoles de cerdos infectados con PRRSV MN-30100 o PRRSV MN-184 no fue significativa, el análisis de regresión logística mostró que la inoculación con PRRSV MN-184 resultó en una probabilidad significativamente mayor de excreción en aerosoles que la inoculación con PRRSV MN-30100. Estos resultados respaldaron la idea de que la transmisión de PRRSV por aerosol depende de la cepa de PRRSV implicada.

4. Factores en la transmisión de PRRSV

En las siguientes secciones, se resumen los aspectos más relevantes relacionados con los factores que influyen en la transmisión del PRRSV entre cerdos.

4.1. Edad de los cerdos en el momento de la infección

Klinge et al.[21] mostraron que los lechones de 3 semanas de vida tenían viremias significativamente más largas que los cerdos adultos, independientemente del aislado de PRRSV utilizado para la inoculación. Del mismo modo, los cerdos de 2 meses tenían cargas víricas significativamente mayores en los ganglios linfáticos, pulmones e hisopados traqueobronquiales que los animales de 6 meses, independientemente de la virulencia de la cepa utilizada en el desafío[21, 55]. Además, Thanawong-nuwech et al.[56] demostraron que los macrófagos pulmonares de cerdos de 4 semanas de edad arrojaron títulos víricos más altos que los macrófagos pulmonares de cerdos de 4 meses de edad. Todos los datos previos presentan una evidencia indirecta de una mayor capacidad de contagio de lechones en comparación con los cerdos adultos, aunque se carece de una evaluación precisa. Esta circunstancia puede ser relevante para el control de la infección en las granjas de ciclo cerrado, en particular en lo referente a la posible reinfección de las cerdas o los lechones recién nacidos.

4.2. Variación en la virulencia de aislados del PRRSV

Cho et al.[20] mostraron que la inoculación con la cepa altamente virulenta MN-184 del genotipo 2 dio como resultado cargas víricas significativamente mayores en suero y tonsilas que la inoculación con el aislado de baja virulencia MN-30100. Además, los cerdos inoculados con MN-184 produjeron aerosoles contaminados durante un período más prolongado[55]. Del mismo modo, los verracos infectados con el aislado MN-184 mostraron títulos virales más altos en el suero y excretaron cantidades significativamente más altas de virus en los fluidos orales a 7-14 dpi que los cerdos inoculados con cepas aisladas de menor virulencia[44]. También se observó una mayor eficacia de replicación y mayores títulos víricos en suero con las cepas altamente patógenas HuN4[57] y Lena[52], aunque en estos casos no se evaluó la excreción vírica. Además, en varios estudios de Frydas et al.[53, 54, 58] se demostró, al menos para el genotipo 1, que los diferentes aislados se replican en una extensión diferente de la mucosa nasal, y esto puede influir sobre la formación de aerosoles. En su conjunto, estos datos sugieren que los cerdos infectados con cepas altamente virulentas podrían excretar cantidades mayores de virus que los cerdos infectados con cepas poco virulentas, y que la replicación en la mucosa nasal varía entre los aislados. Sin embargo, todavía son necesarios más experimentos encaminados a comparar la transmisibilidad de cepas de PRRSV de distinta virulencia.

4.3 Respuesta inmune contra PRRSV

La respuesta inmune  frente a la infección por el virus PRRS es probablemente el factor que influye con más importancia en el curso de la infección y, en consecuencia, la susceptibilidad y transmisibilidad en los cerdos. El desarrollo de anticuerpos neutralizantes (AN) y/o de una inmunidad mediada por células (IMC) se ha relacionado con la eliminación de la infección por PRRSV o la protección previa a la exposición[23, 59-63]. Sin embargo, dado que la viremia se puede resolver sin el desarrollo de anticuerpos neutralizantes o fuerte IMC, los mecanismos interrelacionados de protección todavía no se conocen suficientemente bien[64-68]. Además, se sabe que la diversidad genética/antigénica del PRRSV y la idiosincrasia de cada individuo también tienen su influencia. De hecho, en términos generales, tanto la protección virológica como la clínica son adecuadas en el caso de desafíos homólogos[69], mientras que es sólo parcial para los desafíos heterólogos, pero a pesar de la similitud genética entre la cepa inmunizante y la del desafío el grado de protección no es totalmente predecible[59, 70-73]. Aunque este tema está fuera del alcance de la presente revisión, y se discutió con más detalles en la sección 4.2.

5. Transmisión y dinámica de la infección dentro de las granjas

Cuando el PRRSV entra en una granja sin experiencia inmunológica todos los cerdos se ven afectados, y, generalmente, se produce un brote clínico. En una granja típica de ciclo cerrado la circulación vírica comienza en una o más fases de la producción, comúnmente en las reproductoras, y más tarde el virus se propaga a todas las fases de la producción en aproximadamente 2-3 semanas. Las cerdas pueden transmitir el virus a su descendencia por vía transplacentaria y/o por contacto directo durante la lactación.

Los lechones infectados congénitamente o a muy temprana edad pueden albergar el virus durante varios meses y contribuir a la propagación de la infección en las siguientes fases productivas. A medida que la infección progresa, la proporción de cerdos inmunes aumenta, y la de animales susceptibles disminuye. Esto conduce a la fase de declive de la epidemia en 1 a 5 meses, dependiendo del tamaño del rebaño y el tiempo necesario para lograr una inmunidad protectora en la mayoría de los cerdos[74-76]. En este punto, la infección, generalmente, se vuelve endémica, aunque en algunas granjas de tamaño pequeño puede desaparecer por el mero agotamiento de cerdos susceptibles[77]. De hecho, la transmisibilidad del virus, la duración del período infeccioso y la existencia de cerdos susceptibles en la población determinan la extinción espontánea del virus en una población. Nodelijk et al.[78] estimó, mediante una simulación del método Monte Carlo, que el tiempo promedio para la extinción del PRRSV tipo 1 es de aproximadamente 6 años en un rebaño cerrado de 115 cerdas, mientras que en un rebaño cerrado de 230 cerdas la estimación se alargó hasta los 80 años. Estas estimaciones coinciden con las de Evans et al.[79] que indicaron que la persistencia de la infección es más probable a medida que aumenta el tamaño del rebaño, y cuando el grupo de nulíparas no se aísla adecuadamente de las cerdas adultas. Además, parece que es menos probable que se produzca un brote de PRRSV cuando la infección aparece en la lechonera y en los engordes debido a la retro-transmisión desde lechoneras infectadas o el engorde a la zona de reproductoras[79].

La persistencia de la infección dentro de una granja se debe básicamente a la combinación de animales persistentemente infectados y la disponibilidad continua de cerdos susceptibles. A este último bloque se pueden sumar los animales de reemplazo, por el nacimiento de lechones de cerdas seronegativas, por pérdida de inmunidad pasiva de los lechones o por pérdida de inmunidad activa en cerdos previamente infectados[77]. Como resultado, el PRRSV puede circular en la granja durante varios años. Por ejemplo, en un estudio longitudinal realizado en una granja de reproductoras holandesa por Nodelijk et al.[78] se observó que la seroprevalencia en cerdas durante un brote agudo fue del 86-95%, y que las cerdas que inicialmente escaparon a la infección seroconvirtieron en una etapa posterior, lo que indica la existencia de subpoblaciones que tienen un bajo nivel de circulación viral. En las cerdas, el ciclo de infección se puede perpetuar mediante la transmisión mutua, pero también mediante la transmisión anterógrada del virus desde la lechonera o el engorde[79].

En general, se tiene conocimiento de que la mayoría de las infecciones son subclínicas en rebaños infectados crónicamente. Por ejemplo, Bilodeau et al.[80] detectaron la circulación vírica en una granja de ciclo cerrado utilizando cerdos centinela varios meses después del cese del brote. La infección subclínica también se detectó en un corral vecino que nunca había sufrido PRRS clínico, y estaba situado a 50 metros de la granja principal. Del mismo modo, Stevenson et al.[76] monitorearon lechones de 6-8 semanas de edad infectados con el tipo 2 en dos granjas de ciclo cerrado que habían experimentado un brote reproductivo 2,5 años antes. Encontraron que la mayoría de los cerdos necropsiados eran positivos en pulmones y bazo por aislamiento vírico, lo que confirmaba que PRRSV estaba circulando en la lechonera a pesar de que ambas granjas estuvieron clínicamente “sanas” durante varios años desde los brotes originales.

6. Cuantificación de la transmisión de PRRSV

El conocimiento de la dinámica de la circulación del PRRSV dentro de un rebaño y la cuantificación de la transmisión del virus en una población porcina son puntos clave para el desarrollo de estrategias de prevención y control de la infección, así como para estimar el impacto de dichas intervenciones. Por desgracia, actualmente hay pocos estudios disponibles sobre este tema. La velocidad de reproducción (R) se usa generalmente con fines de cuantificación. R se define como el número medio de casos infectados por cada caso infeccioso[81], y es igual a la duración del período infeccioso multiplicado por el parámetro de transmisión β (probabilidad de contacto entre infeccioso y susceptible por la probabilidad de transmisión en el caso de contacto por unidad de tiempo). Cuanto mayor es el valor R, mayor y más rápido es la diseminación en la población. Además, cuando R<1, la infección tiende a desaparecer con el tiempo en el supuesto de una población grande y homogénea.

Nodelijk et al.[78] cuantificó la transmisión dentro de un rebaño utilizando los datos serológicos obtenidos de un estudio longitudinal en una granja de ciclo cerrado infectada por el tipo 1 (115 cerdas) que experimentó un brote importante 6 años antes. Los resultados indicaron que durante la primera ola de la epidemia, se observó seroconversión en el 80% de las cerdas y en el 49% de los cerdos en crecimiento. Cuatro años después de la epidemia, y hasta el final del estudio, ninguno de los cerdos seroconvirtió, y todos los sueros fueron negativos para PRRSV, lo que indica la desaparición total del virus. En el mismo estudio, la tasa de reproducción se estimó en 3,0 (IC95% 1,5-6,0) para las cerdas desprovistas de inmunidad previa, suponiendo que los períodos infecciosos de los cerdos duraron 56 días, y que no hubo inmunidad de por vida después de la infección. Charpin et al.[35] estimaron una R de 2,6 (CI95% 1,8-3,3) para los lechones sin tratamiento previo, utilizando un modelo experimental de transmisión del PRRSV tipo 1 por contacto entre cerdos inoculados y susceptibles introducidos en diferentes momentos después de la infección. En ese mismo trabajo, la duración media del contagio se estimó en 14,8 días, con un pico de infectividad a 9 dpi y una probabilidad insignificante de transmisión después de 42 dpi, aunque los lechones inoculados fueron positivos usando RT-PCR en suero hasta 77 dpi.

La tasa de reproducción de un genotipo 1 PRRSV también fue evaluada en cerdos en crecimiento por nuestro grupo de investigación[82]. Utilizamos un modelo de transmisión por contacto que imitaba las condiciones naturales: grupos de cinco cerdos susceptibles (seis repeticiones en total) que se mezclaron y se dejaron en contacto con un cerdo inoculado experimentalmente durante un período de 21 días. El desarrollo de la viremia se controló mediante RT-PCR. Se determinó la duración media de la viremia como el período infeccioso de los animales que pertenecen al mismo grupo de contacto (incluido el cerdo inoculado), estimando un valor R de 2,78 (IC95% 2,1-3,4) para los cerdos en crecimiento. Más recientemente, Rose et al.[83] también realizaron un experimento para cuantificar la transmisión del genotipo 1 del PRRSV en lechones. En este caso, dos cerdos susceptibles se mantuvieron en contacto con dos lechones inoculados experimentalmente (seis réplicas en total) durante 49 días y se controló la serología mediante RT-PCR. Encontraron que el período promedio de contagio, calculado sobre la base de la duración de la viremia, fue de 22,6 días y que R para los lechones fue de 5,4 (IC95% 2,9-9,0).

En general, se puede concluir que la R para el PRRSV del genotipo 1 podría variar entre 2 y 5 en cerdos sin tratamiento previo. En comparación con otros patógenos porcinos comunes, como el virus de la peste porcina clásica (R = 15)[84], el PRRSV no parece transmitirse tan fácilmente. Disponemos de pocos datos para el genotipo 2 o para los subtipos 2-4 del genotipo 1. En general, se cree que el tipo 2 comprende cepas de mayor virulencia[85] que el tipo 1, al menos para el subtipo 1.

7. Vacunación y transmisión de PRRSV

La vacunación de cerdas y lechones es una de las estrategias comúnmente utilizadas para controlar el PRRS, en combinación con medidas de manejo y bioseguridad. Actualmente, hay disponibles varias vacunas comerciales atenuadas (vacunas vivas modificadas, MLV) o inactivadas (IV), basadas en las cepas del PRRSV genotipo 1 y genotipo 2. La protección brindada por estas vacunas debe evaluarse a nivel individual y de población. En el primer caso, el principal objetivo de la vacunación es proteger a los cerdos de la infección y reducir los signos clínicos, mientras que a nivel poblacional, el objetivo de las estrategias de vacunación para controlar el PRRS es también reducir las pérdidas económicas asociadas con la enfermedad y detener la transmisión del virus. Las estrategias de vacunación con MLV son actualmente predominantes. Las vacunas vivas modificadas pueden replicarse en el hospedador e inducir una respuesta inmune similar a la inducida por aislados de PRRSV levemente virulentos.

MSD-porcilis-PRRSComo ya se ha mencionado anteriormente, la protección virológica y clínica proporcionada por la vacunación con MLV se considera parcial frente a una cepa heteróloga de PRRSV; sin embargo, en general, los cerdos vacunados experimentan una viremia de menor duración en comparación con cerdos sin contacto previo. En cualquier caso, dada la diversidad genética del PRRSV[86], la mayoría, si no todas, las situaciones de desafío en el campo pueden considerarse como heterólogas.

Stadejek et al.[87] evaluaron la eficacia de la vacunación de MLV en una granja de ciclo cerrado en la que circulaba una cepa de PRRSV de tipo salvaje polaca durante varios años antes del inicio del programa de vacunación del control de PRRS. Doce lechones de esa granja fueron vacunados con una MLV tipo 1 a los 14 días de edad, y posteriormente fueron monitoreados hasta los 132 días de vida. A los 68-92 días tras la vacunación, sólo dos cerdos se habían infectado con la cepa de campo, a pesar de que la MLV y la cepa salvaje de la granja eran similares sólo en el 82,6% (ORF5). Del mismo modo, Martelli et al.[88] evaluaron la eficacia de la vacunación de lechones contra la exposición natural a una cepa de campo de PRRSV perteneciente al grupo italiano de genotipo 1 PRRSV (8% de similitud con el ORF5 del MLV). En el período posterior a la exposición, el virus de tipo salvaje sólo se detectó en el 59% de los sueros de cerdos vacunados, y los signos clínicos también se redujeron significativamente en los animales vacunados en comparación con los no vacunados.

Como se comentó anteriormente, a nivel poblacional, la eficacia de las vacunas actuales no puede evaluarse solo en términos virológicos. En términos epidemiológicos, el objetivo de la vacunación se basa también en detener o disminuir la transmisión vírica dentro de la granja. El cese de la transmisión del virus en un rebaño podría lograrse mediante la vacunación, si la MLV tiene la capacidad de reducir la susceptibilidad de los cerdos frente a la infección y, al mismo tiempo, es capaz de reducir la contagiosidad de los individuos que eventualmente se infectaron. En este sentido, la eficacia potencial de las vacunas MLV en el campo puede estimarse indirectamente, evaluando los parámetros biológicos relacionados con la transmisión (es decir, la duración de la viremia y la diseminación del virus, el número de cerdos infectados crónicamente, etc.) y directamente, al determinar la tasa de reproducción de PRRSV.

Cano et al.[89] demostraron que las inmunizaciones repetidas con vacuna MLV en cerdos previamente infectados con un aislamiento homólogo redujeron significativamente el número de cerdos persistentemente infectados a 127 dpi, y también redujeron la diseminación vírica después de 97 dpi, aunque esta estrategia no fue capaz de eliminar completamente la circulación del virus de tipo salvaje. En un estudio similar, Linhares et al. [90] mostró que la vacunación de cerdos después de la prueba con PRRSV tipo 2 redujo significativamente la diseminación vírica en fluidos orales y la presencia de virus en el aire, aunque la magnitud y duración de la viremia en cerdos vacunados fue similar a la de los no vacunados. Cano et al.[91] también observó una reducción en la diseminación de PRRSV, pero no en la proporción de cerdos infectados crónicamente, para el virus tipo 2 después de la vacunación heteróloga.

Aunque los trabajos mencionados anteriormente demostraron la eficacia de la vacunación masiva para reducir los parámetros biológicos relacionados con la transmisión del virus, pocos estudios han abordado la evaluación de R en cerdos vacunados y sin tratamiento previo. Nodelijk et al.[92] fueron los primeros en evaluar el efecto de la vacunación en la transmisión de PRRSV. Sin embargo, utilizaron un genotipo 2 (MLV) y un virus de desafío genotipo 1 (LV), siendo éste el peor de los escenarios posibles. Los autores realizaron tres ensayos diferentes. En el experimento “A” 5 cerdos vacunados (V) y 5 no vacunados (NV) fueron desafiados con LV y luego se mezclaron con otros 5 V y 5 NV, respectivamente. En el experimento “B”, se inoculó a un cerdo V con VI y se puso en contacto con otros 9 cerdos V. El mismo protocolo se utilizó con los cerdos NV. Finalmente, en la prueba “C”, la transmisión de PRRSV en 10 pares de cerdos vacunados se comparó con 10 pares de cerdos no vacunados por medio de múltiples experimentos frente a frente. La mayoría de los cerdos vacunados (> 60%) se infectaron en los experimentos “A” y “B”, y todos se volvieron virémicos en el experimento “C”. Aunque, el valor R en cerdos vacunados, según los datos estimados de los ensayos “A“ y “B“, fue 1,5 ( CI95% 0,7-44,8), mientras que no pudo determinarse (infinito) para cerdos NV. El estudio falló, por tanto, al tratar de demostrar una reducción significativa de la transmisión de PRRSV después de la vacunación. Sin embargo, considerando que la vacuna y las cepas de desafío eran de genotipos diferentes y que los cerdos se inocularon por vía intranasal, el valor de R probablemente se sobreestimó. Este fenómeno se confirma parcialmente por la evidencia de que los cerdos V inoculados tuvieron una duración significativamente mayor de la viremia y cargas virales más altas en comparación con los cerdos V infectados por contacto.

Mondaca-Fernández et al.[93] realizaron otro estudio sobre la eficacia de la vacunación para reducir la transmisión del PRRSV tipo 2. En ese caso, los animales se vacunaron con un genotipo 2 MLV y también se desafiaron con un genotipo 2 PRRSV, aislado MN-30100. Los autores fallaron en su objetivo, ya que se descubrió que la cepa de desafío era poco contagiosa, como lo indica la falta de infección en los cerdos NV expuestos. Por tanto, los valores de R fueron 0,59 (IC95% 0,13-3,21) y 0,26 (IC95% 0,01-2,26) para los grupos de cerdos vacunados y no vacunados, respectivamente. La diferencia no fue significativa, pero considerando la baja transmisibilidad de la cepa de desafío, se puede argumentar que la transmisión de PRRSV no pudo evaluarse de forma correcta.

Nuestro estudio experimental para evaluar la transmisión de PRRSV por contacto[82] fue el primer trabajo en el que se demostró una reducción significativa del valor de R en cerdos vacunados. En este caso, los lechones de 3 semanas de edad se inocularon con un genotipo 1 de MLV y se dividieron en 8 grupos de cinco cerdos cada uno, tal y como se ha descrito para los lechones no vacunados en una sección previa de la presente revisión. A los 35 días después de la vacunación, 14 cerdos NV se inocularon experimentalmente con un aislado de PRRSV de genotipo 1 que mostró un 93,4% de similitud de nucleótidos con el MLV. Dos días más tarde, se introdujo un cerdo desafiado en cada grupo para exponerlos al virus. Después de 21 días de contacto, todos los NV se volvieron virémicos, mientras que sólo el 53% de los cerdos V mostraron viremia. Además, en comparación con los cerdos NV, los animales V resistieron 2 semanas más de contacto con el cerdo inoculado antes de infectarse. El valor de R fue 2,78 (IC95% 2,13-3,43) en cerdos NV, y 0,53 (IC95% 0,19-0,76) en V animales.

Más recientemente, Rose et al.[83] también mostró una reducción significativa en la transmisión de PRRSV en cerdos vacunados. En ese estudio, lechones de 3 semanas de edad se inocularon con MLV de genotipo 1, y 12 de ellos se expusieron más tarde a una cepa de genotipo 1 (92,7% de homología de secuencia con MLV) 31 días después de la vacunación. Los cerdos inoculados se pusieron en contacto con 12 lechones vacunados durante 49 días (6 réplicas de 2:2 pruebas de contacto en total). El experimento se replicó simultáneamente con lechones no vacunados. Entre los cerdos de contacto, la cepa de desafío se detectó en el suero de sólo un V, mientras que todos los NV de contacto resultaron infectados. En consecuencia, la R se redujo significativamente de 5,42 (IC95% 2,94-9,04) en cerdos NV y a 0,30 (IC95% 0,05-0,96) en animales V.

Los resultados de los estudios anteriormente mencionados[83, 84] deben interpretarse cuidadosamente ya que el uso de otras vacunas o aislados de prueba pueden dar lugar a resultados numéricamente diferentes. A pesar de esto, los resultados similares apuntan hacia un uso potencial de la vacunación masiva para detener la transmisión del genotipo 1 del PRRSV.

Vale la pena comparar los datos mencionados anteriormente con la información disponible para otros virus porcinos frecuentes y relevantes. Por ejemplo, para el virus de la enfermedad de Aujeszky Jong et al.[94] estimaron una R=10 para cerdos sin tratamiento previo con una reducción hasta R=0,5 en cerdos vacunados. Stegeman et al.[95] estimó que R era igual a 3,4 en cerdos vacunados una sola vez y R=1,5 en cerdos vacunados dos veces y Bouma et al.[96] estima que R para cerdos vacunados con virus de la enfermedad de Aujeszky es <1. Para el virus de la influenza porcina, R se estimó en alrededor de 10[97, 98] con una reducción de R hasta 1 en cerdos vacunados[97]. La comparación de valores R en cerdos vacunados indica que, al menos para los aislamientos clásicos de PRRSV del subtipo 1 del genotipo 1, las mejoras moderadas en la eficacia de la vacunación pueden dar lugar a estrategias de vacunación epidemiológicamente eficaces.

8. Transmisión de PRRSV entre granjas

El virus puede llegar a una granja de varias formas, pero la ruta más común para la introducción del virus son los animales infectados, particularmente las nulíparas y las cerdas[99-102]. Por ejemplo, Mortensen et al.[101] asociaron la propagación del PRRSV tipo 2 en Dinamarca a la compra de animales infectados que no fueron sometidos a cuarentena. Del mismo modo, en un estudio molecular en Canadá, Thakur et al.[102] encontraron que la relación predominante entre las cepas dentro de una granja era la introducción de cerdos infectados. También en Canadá, Kwong et al.[103] y Rosendal et al.[104] identificaron la entrada de primerizas como una de las principales causas para explicar la propagación de diferentes cepas en el país.

El uso de semen contaminado constituye también una ruta importante para la introducción de PRRSV en una granja. Por ejemplo, Bøtner et al.[105] demostraron que los brotes clínicos que ocurrieron en granjas danesas libres de PRRS en julio de 1996 fueron causados ​​por un aislamiento del genotipo 2, que hasta ese momento era desconocido en ese país. Se descubrió que el virus era 99% similar a la vacuna viva utilizada en verracos desde diciembre de 1995. El semen importado de Alemania también se identificó como el origen de la introducción de PRRSV en cinco granjas suizas en noviembre de 2012[106]. La introducción de PRRSV en la granja mediante semen o nulíparas infectadas es relativamente sencillo de evitar si se utilizan orígenes libres de PRRSV, y se realizan pruebas diagnósticas a los verracos y se aplican medidas de cuarentena.

Varios trabajos indicaron que los camiones utilizados para transportar cerdos, productos de origen animal, pienso, despojos y equipos contaminados son un riesgo potencial de propagación del PRRS. Por ejemplo, Dee et al.[107] demostraron que los cerdos pueden infectarse después de haber sido alojados durante 2 horas en camiones contaminados artificialmente con ≥103 DICT50 /ml del aislado de genotipo 2 MN-30100 PRRSV. En el mismo estudio, la transmisión del PRRSV también se observó en 3 de 4 ensayos en los que dos cerdos centinelas libres de PRRSV se colocaron durante 2 horas en un camión previamente contaminado por cerdos inoculados experimentalmente. Otros dos trabajos simularon el comportamiento del personal de granja para evaluar la transmisión del PRRSV por fómites (botas y contenedores), limpieza y desinfección de vehículos, movimiento de animales y personas[108, 109]. Los resultados mostraron que el virus infeccioso puede aislarse de la superficie interior de los vehículos de transporte, el suelo donde se han lavado los camiones, los recubrimientos del suelo de los camiones, las botas de los conductores y también de la superficie de varios tipos de contenedores. Cuando el estudio se realizó durante la estación fría (<0 °C), se recuperó virus infeccioso de al menos un punto de muestreo en 5/10 repeticiones, y el ARN vírico se detectó en todos los puntos de muestreo en 7/10 repeticiones[108]. Por el contrario, en clima cálido (> 15 °C) la tasa de detección disminuyó significativamente, sugiriendo que la temperatura es crítica para la supervivencia del virus en fómites y por lo tanto, se asumió que el papel de esos fómites se vuelve más importante durante el invierno[109].

El tratamiento de vehículos por lavado a alta temperatura (80 °C) seguido de desinfección con fenol y secado durante la noche fue efectivo para el completo saneamiento de los camiones. Alternativamente, el uso de un sistema de secado y descontaminación termo-asistido (TADD) o fumigación con glutaraldehído mostró una eficacia equivalente al secado nocturno para la descontaminación completa del camión[110, 111].

La proximidad de lotes con animales infectadas se considera un factor de riesgo, lo que resulta en un mayor riesgo de introducción del virus por transmisión aerógena[101, 112, 113]. Sin embargo, la transmisión del PRRSV en el aire y su implicación en la diseminación del área de la enfermedad parece depender de la cepa y de factores ambientales. Torremorell et al.[114] demostraron experimentalmente la transmisión por el aire de la cepa tipo 2 VR-2332 entre cerdos localizados a 1 metro de distancia, mientras que la transmisión no se produjo cuando se sustituyó por el aislado MN-1b. De forma similar, la transmisión aérea se produjo a distancias de 1-2,5 metros utilizando los aislamientos MN-30100 y VR-2402, respectivamente[115, 116].

Cuando se evaluó la transmisión por aerosoles de aislamientos MN-30100 y VR-2402 bajo condiciones de campo, no se observaron muestras de aire positivas (por RT-PCR) o infección en cerdos susceptibles a diferentes distancias entre el edificio donde se alojaron los cerdos infectados y el camión de cerdos susceptibles [116, 117]. Sin embargo, utilizando 300 cerdos provenientes de una granja de engorde inoculados de forma experimental con el aislado MN-184, se detectó virus infeccioso a partir del aire proveniente de la instalación hasta a 4,7 km de distancia[118]. También se demostró la evidencia de dispersión aérea a larga distancia de PRRSV, hasta 9,1 km de un establo experimentalmente infectado con la cepa MN-184, pero no para los aislamientos MN-1-18-2 y MN-1-26-2 de PRRSV[ 119]. En el mismo estudio, la carga vírica en muestras de aire disminuyó de 104 DICT50 /ml en las proximidades del establo infectado a 101 DICT50 /ml a 9,1 km de la población fuente, lo que indica un aumento de la degradación y/o inactivación del virus con la distancia. Además, los vientos direccionales de baja velocidad, bajas temperaturas, alta humedad relativa y bajos niveles de luz solar son factores favorables para la propagación aerotransportada[120]. En las condiciones del medio oeste de América del Norte[121] se ha demostrado que la filtración de aire puede ayudar a reducir, aproximadamente, el 80% de las entradas de PRRSV en granjas del sur de Minnesota y del norte de Iowa (EE.UU.). Conjuntamente, los datos anteriormente mencionados indicaron que la transmisión de PRRSV por el aire ocurre, pero está muy influenciada por las condiciones climáticas y la cepa, y por lo tanto su importancia epidemiológica puede ser diferente en distintos lugares.

La única especie que se sabe que es susceptible al PRRSV es el cerdo, ya sea doméstico o salvaje. Sólo un trabajo ha valorado el papel potencial de los ánades reales (Anas platyrhyn-chos)[122], pero no ha podido ser corroborado por estudios posteriores[123].

La infección ha sido confirmada por RT-PCR en jabalíes de Italia [124], Alemania[125] y Eslovaquia[126], mientras que la evidencia serológica ha sido reportada en Croacia[127], Francia[128], Alemania[129], y Estados Unidos[130]. La detección en jabalíes de virus de PRRS similares a las vacunas de uso comercial indica que el virus probablemente se ha transmitido de cerdos domésticos a jabalíes[125, 126]. Aunque, el papel del cerdo salvaje en la extensión del área de influencia del PRRSV podría haber tenido un papel poco relevante.

En cuanto al papel de los artrópodos, Schurrer et al.[131] demostraron que las moscas domésticas pueden albergar mecánicamente el virus hasta 48 horas, aunque no son compatibles con la replicación de PRRSV. De hecho, se ha demostrado que las moscas contaminadas pueden transmitir la infección a animales susceptibles[132, 133]. Del mismo modo, Otake et al.[134] demostraron la transmisión de PRRSV de cerdos inoculados experimentalmente a animales susceptibles en 2 de 4 intentos. Sin embargo, a pesar de la potencial importancia de estos datos, es aconsejable interpretarlos con cautela, ya que estos estudios utilizaron modelos de exposición artificial que no reproducían las condiciones de campo. Además, los movimientos de las moscas domésticas entre granjas están limitados por varios factores, incluida la existencia de sistemas de ventilación y filtros, y las condiciones ambientales, como la temperatura, la humedad relativa y la dirección y velocidad del viento[133]. En conjunto, los datos indican que las moscas domésticas y los mosquitos pueden desempeñar un papel en la propagación del virus dentro de un radio limitado[135, 136] y, en términos prácticos, esta ruta debe considerarse de menor importancia.

También se ha evaluado el riesgo de introducción de PRRS en países libres de la enfermedad mediante la importación de carne y productos derivados de cerdo contaminados. De hecho, los cerdos pueden infectarse después de la ingestión de muestras de carne negativas por aislamiento del virus, pero positivas mediante RT-PCR[136, 137]. Sin embargo, después de la manipulación y congelación convencionales posteriores al sacrificio, o después de la fabricación tradicional de productos porcinos, la cantidad de PRRSV infeccioso en estos productos es muy baja, o incluso insignificante[138, 139]. Por lo tanto, la probabilidad de introducir la enfermedad a través de importaciones de carne es limitada, pero debe tenerse en cuenta[140, 141].

9. Conclusiones

La epidemiología del PRRSV está lejos de ser completamente dilucidada, pero el conocimiento atesorado hasta el momento es suficiente para identificar, al menos cualitativamente, las principales vías de infección por PRRSV de una granja, así como los principales mecanismos de transmisión dentro de la granja. Lo que aún se desconoce es qué proporción de introducciones de virus se produce en cada ruta en diferentes escenarios epidemiológicos. Al menos para el genotipo 1, la cuantificación de la transmisión indica que el PRRSV es menos transmisible que otros virus del cerdo, y esto puede permitir que la transmisión se controle por medio de la vacunación, incluso con las vacunas actualmente disponibles que sólo permiten un protección parcial. Una combinación de bioseguridad estricta y programas de vacunación diseñados racionalmente puede ser realmente útil para controlar el PRRS en una granja o en una base regional.

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